猫言猫语
作者： Kent E. Holsinger，Norman C. Ellstrand
谷歌学术显示，后面这位作者，第一篇文章发表于1967年，最后一篇文章发表于2023年，？？？？？？？？？？？？？？？？？？这没有弄错吗?
我靠，老爷子八九十了还在发文章啊
永久染色体易位杂合体的进化与生态学
染色体异质性是一种普遍存在的现象，既存在于种间水平，也存在于种内水平（Stebbins 1971；White 1973）。这种异质性表现形式多样，从近缘物种之间异染色质含量的差异，到单个个体内部的染色体结构杂合性不等。自 20 世纪初以来，产生此类变异的过程一直是细胞遗传学家推测和讨论的对象，并且普遍认为：“在群体细胞遗传学中，我们所研究的是一种具有重要生物学意义的现象……”（John 1976）。尤其引人关注的是那些在物种内部表现出染色体异质性的生物。人们普遍认为，结构杂合性——尤其如此——源于结构杂合体相对于结构纯合体具有更高的适合度，而这种优势通常被认为是多个位点上对杂合性选择的结果（例如，参见 Darlington 1958；Lewis 和 John 1963）。
结构杂合性最著名的例子，可能要数在许多果蝇（Drosophila）物种中发现的倒位杂合体，以及在月见草属（Oenothera）某些物种中存在的永久易位杂合体。在月见草属 Euoenothera 亚组中，永久结构杂合体的细胞遗传学特征及其进化过程已经得到了尤为深入的认识（关于 Euoenothera 的研究，可参见 Cleland［1972］的系统综述，或 Steiner［1974］对该主题的总结性论述）。
正如 Grant（1975）所指出的那样，有必要区分永久结构杂合性与其他类型的结构杂合性；后者尽管在细胞遗传学表型上与前者相似，但其对群体结构所产生的影响，可能与永久结构杂合性的影响截然不同。所谓永久结构杂合体，是指一种生物体：它能够通过有性生殖对某一种特定的染色体结构杂合状态保持稳定遗传，且不会发生纯合个体的分离；更具体地说，永久易位杂合体是指能够对一系列涉及全部或部分染色体组的相互易位保持“纯系繁殖”的生物体（参见 Grant 1971，1975）。尽管在迄今为止的所有报道中，所涉及的易位显然都是相互易位，因此将这一现象称为“永久交换杂合性”可能更为准确，但我们仍倾向于使用更为常见的术语，并理解其中大多数（或全部）易位可能都是相互易位。
需要注意的是，按照此处的定义，永久易位杂合性是一种个体层面的性质，而非分类学单元的属性（类似的观点可参见 Grant 1981）。因此，在 Isotoma petraea 中，某些群体完全由携带平衡合子致死因子的个体组成，这些个体因而全部都是永久易位杂合体；而在另一些群体中，所有个体则均为形成二价体的类型（James 1965）。类似的现象也见于 Rhoeo spathacea（Lin 1979）以及一些南美洲的月见草属（Oenothera）物种中（Dietrich 1978）。
"所有个体则均为形成二价体的类型"，这个很可能是杂合易位系在裸子植物里的表现，但是，还要让子弹飞一会。
有两种细胞遗传学情形在表面上与永久易位杂合性相似，但在遗传学性质上却具有根本性的不同。第一种是自然群体中的易位多态性。例如，这种现象已在 Paeonia californica 的某些群体中被观察到（Grant 1975；Stebbins 和 Ellerton 1939；Walters 1942），以及 Clarkia unguiculata（Mooring 1958）、C. dudleyana（Snow 1960）、C. amoena（Snow 1963）、若干 Gaura 属物种（Raven 和 Gregory 1972a）、若干 Oenothera 属物种（Dietrich 1978；Hagen 1950；Hecht 1950；Straley 1977），以及 Haworthia reinwardtii 变种 chalumnensis（Brandham 1974）中。这些物种似乎都不具备能够使其对易位杂合状态进行稳定遗传的机制。在某些情况下，易位杂合体的高频率可能是由于群体中存在多个易位，且各自以中等频率存在所致（Candela 等 1979）。在这种情况下，染色体纯合体将十分罕见。然而，样本量往往过小，难以判断所观察到的多态性程度是否显著高于哈迪–温伯格平衡的预期。另一方面，在 Haworthia reinwardtii 变种 chalumnensis 中，易位杂合性之所以能够维持，可能仅仅是由于该物种通过营养繁殖进行繁殖（Brandham 1974）。但在许多其他情况下，例如 Paeonia californica，我们仍缺乏足够的信息来确定易位杂合性水平较高的具体原因。
香榧植物几乎是严格有性生殖的。
第二种与永久易位杂合性相似的细胞遗传学情形是性连锁易位杂合性。在这种情况下，雄性（或雄株）对若干易位为杂合状态，而雌性（或雌株）则表现为染色体纯合，或者呈现“漂浮”易位。被易位的染色体集合会作为一个整体单独分离，类似于一条大型 Y 染色体。这种现象目前已在约 15 种槲寄生属 (Viscum) 物种中被描述（Barlow 和 Wiens 1975、1976；Barlow 等 1978；Wiens 和 Barlow 1973、1975、1979），也可能代表啤酒花 (Humulus lupulus) 的性别遗传方式（Sinoto 1929）。性连锁易位杂合性也存在于多种动物中：至少 10 种白蚁（Luykx 和 Syren 1979；Syren 和 Luykx 1977；Vincke 和 Tilquin 1978）、多足纲动物 Otocryptops sexspinosus（Ogawa 1954），以及可能所有单孔类（Murtagh 1977）。
虽然这种现象本身在进化上非常有趣，但它不是永久易位杂合性，因为这些物种不能对结构杂合状态进行稳定遗传，因此在本综述中我们将不再讨论它们。
已知至少有 57 种开花植物 存在永久易位杂合体（见表 1）。在表 1 中，我们仅将那些有确凿证据表明其能够稳定遗传所涉及易位的个体列为已知的永久易位杂合体。此外，我们还包括了一些有强烈间接证据表明可能存在永久易位杂合性的情况，例如某些群体中所有个体都进行有性繁殖，并且所取样本的所有个体都具有相同的易位构型。这类情况被归在“状态不确定的案例”这一栏下。
在整理表 1 的物种列表时，一个显而易见的重要特点是：存在一个连续的状态，从那些只涉及少数染色体的易位多态性个体，到那些所有染色体都参与的个体，其中平衡致死基因或选择性受精机制阻止了结构上同源子代的产生（参见 Grant 1975）。例如，Isotoma petraea 中有些群体仅形成二价体，而其他群体中，每个个体都可见不同大小的环，从六个染色体的环到完整的 14 染色体环都有。最后，在少数群体中，环的大小还表现出异质性（James 1965）。
香榧可能是"纯合致死"与"减数分裂负选择并重的"。
永久易位杂合体 可以通过多种意想不到的方式维持。例如，在 Oenothera glazioviana（= O. lamarckiana, = O. erythrosepala）中，一个隐性致死基因与 (x 染色体组相关，另一个与 a 染色体组相关。在自交时，(x-(x 和 - 合子不能正常发育，唯一存活的子代带有 (x 和 a 两组染色体。另一方面，在 Oenothera parviflora 中，一个与 (x 染色体组相关的等位基因会阻止携带该染色体组的花粉发育；与 a 染色体组相关的等位基因在胚珠中也起类似作用。因此，唯一形成的合子是 ox-3 组合（参见 Cleland 1972，了解更多细节和讨论）。最后，在一些南美的 Oenothera 中存在一种被称为“选择性受精”的现象。在这种情况下，一个与 a 染色体组相关的等位基因会使携带它的花粉只受精带有与 v 复合体相关互补等位基因的胚珠；同样，v 花粉只受精 a( 胚珠（参见 Schwemmle 1968，对 Oenothera 选择性受精研究的综述）。
关于永久易位杂合体的工作中，无论是描述性还是实验性研究，大多集中在理解这种特殊遗传综合征的细胞学机制（参见 Burnham 1962；Carson 1967；Cleland 1962, 1972）。对解释其进化的多个假说关注较少。对比永久易位杂合体与其祖先的群体遗传学和生态学研究更少。虽然我们会讨论永久易位杂合体所具有的染色体结构特征，但在本综述中，我们主要关注其 进化过程、群体遗传结构，以及其作为 独特实验生物 的潜力。
染色体结构
Cleland（1972）提出，要使易位系统得以进化，染色体结构必须具备特定类型。他具体建议，所有染色体的大小应大致相等，均为中着丝粒染色体或接近中着丝粒，且着丝粒周围应被异染色质包围，因为异染色质比常染色质更容易断裂。着丝粒位于中间可能增加易位环的灵活性，并有助于减数分裂第一分裂中染色体以交替方式定向，从而避免由于重复或缺失导致的不平衡配子。着丝粒周围的异染色质还可能增加该区域发生断裂的概率，从而增加整个染色体臂易位的可能性。
然而，正如 K. Jones（个人通信）指出的，着丝粒本身就是一个高度脆弱的区域，因此染色体臂的易位并不一定需要被异染色质包围。由于整个臂的易位不会改变染色体的整体形态（如果参与的臂大小相等），因此整个臂易位不会以任何方式妨碍易位系统的进一步发展。
其他作者得出的结论与 Cleland 类似。此外，Stebbins 和 Ellerton（1939）、Burnham（1956）以及 Kurabayashi 等（1962）注意到，末端交叉（terminal chiasmata）通常与易位系统相关。例如，在 Isotoma petraea 中，James（1970）发现，早在双线期（diplonema），交叉仅限于染色体的远端区域。天然群体中很少观察到中间交叉（interstitial chiasmata），但在人工的群体间杂交中更为常见。Stebbins（1971）认为，交叉远端定位可能是由于着丝粒附近存在大量异染色质所促成的。Kurabayashi 等（1962）提出，Onagraceae 科 Onagreae 部族发展易位系统而其他部族未出现的原因之一，是 Onagreae 特征性地在着丝粒区域具有大量异染色质，从而减少了这些区域的配对（参见上文 Cleland 1972 的建议）。Bloom（1974）对 Onagreae 中 Clarkia speciosa 的观察证实，在减数分裂早期，异染色质片段中的配对确实减少。然而，我们还必须记住，交叉位置可能受遗传控制，要么完全受控，要么在结构控制之外附加遗传控制（Catcheside 1978）。
Burnham（1956，第 444 页）指出，“在互换复合体中染色体长度相等并不是发展易位系统的必要条件”。同样，拥有中着丝粒染色体也不是必需条件。例如，Rhoeo spathacea 的染色体不仅不是全部中着丝粒，甚至也并非都具有相等的非对称性（参见 Lin [1979] 的插图）。南非某些鸢尾属最近发现的易位杂合体中也存在类似情况（Goldblatt 1980）。
在易位杂合性最常见且进化频繁的群体中，即 Onagraceae 科 Onagreae 部族，染色体大致相等且均为中着丝粒。在 Onagraceae 内，“染色体均一性与所形成的[易位]系统类型之间存在显著相关性”（Kurabayashi 等，第 1026 页）。具体来说，在具有易位多态性的物种中，大多数染色体在结构上相似，而在永久易位杂合体中，“染色体则非常均一”（Kurabayashi 等，第 1026 页；原文斜体为作者所加）。
即便在 Onagraceae 中，大环染色体的分离也不总是交替的。Bloom（1977）观察到，在具有四个染色体环的 Clarkia speciosa 中，交替分离发生在 90% 的细胞中，但随着环的增大，这一比例迅速下降。此外，来自黑麦（Secale）的部分证据表明，交替分离的频率可能受遗传控制，而不仅仅是染色体结构的结果（Rees 1961）。
似乎所有拥有易位系统的生物共享的唯一特征是：交叉仅限于染色体的末端。易位系统最常出现在那些染色体相对较小、大小大致相等、且着丝粒位于中位或亚中位的生物中。然而，在考虑这些因素时，我们应牢记 Kurabayashi 等（1962，第 1026 页）的告诫：“这些特征……似乎只是允许易位系统发展的条件”，它们不一定是进化易位系统的绝对或根本要求。此外，正如 P. H. Raven（个人通信）指出，番茄和许多兰科植物的染色体在外观上与 Onagreae 类似，但自然群体中并未发现易位。当然，也可能存在光学显微镜无法观察到的超微结构差异，但这些尚未被研究。对有无易位的物种进行超微结构比较，将极大地推进我们对易位系统发展所需染色体结构的理解。
例如，对百合（Lilium）减数分裂的生化研究表明，可能存在特定的 DNA 重复序列，这些序列对减数分裂期间的精确配对以及启动重组内切核酸切割非常重要（Hotta 和 Stern 1975；Stern 和 Hotta 1978）。某些植物染色体的构成性异染色质中缺乏交叉，可能是由于缺少这些序列（Flavell 1980）。因此，Onagreae 染色体近端部分减数分裂配对和交叉减少，可能与这些区域的序列组织相关。对永久易位杂合体及其近缘物种的 DNA 序列组织研究可能提供重要信息。此外，研究交叉定位和分离方向的遗传控制存在与性质，有助于理解遗传控制与结构控制在决定易位系统进化特征中的相对作用。
进化
关于永久易位杂合体的进化，存在三种基本假说。第一种假说由 Darlington（1931, 1958） 提出，认为永久易位杂合体是通过在一个本为异交的物种中逐渐累积易位而进化形成的，而该物种由于小种群规模或频繁自交的影响，经历了持续的近交。Lewis 和 John（1963） 也提出了类似的观点。
这一假说的依据是：异交物种的遗传结构与自交物种的遗传结构在根本上是不同的。异交物种被认为表现出所谓的“关系平衡（relational balance）”（Mather 1953），即等位基因之间的一种平衡状态，这种平衡可导致适应度的超越显性（fitness overdominance），并通过这种机制在多个基因位点上维持平衡多态性。而自交物种则被认为表现出“内部平衡（internal balance）”或“上位基因平衡（epistatic balance）”，即在多个位点上的等位基因之间存在一种平衡，使这些等位基因能够协同良好地发挥功能。自交物种通常被假定为高度纯合，而异交物种则高度杂合。
根据这一假说，从以异交为主向以自交为主的转变，需要遗传系统从“关系平衡”转变为“内部平衡”，或者进化出某种维持关系平衡的机制。一般而言，易位杂合性，尤其是永久易位杂合性，被认为可能提供了一种维持祖先所假定存在的关系平衡的方法。实际上，如果关系平衡仅仅意味着维持遗传杂合性，Holsinger 和 Feldman（1981） 的理论结果表明，即使完全自交，只要重组发生率相当，永久易位杂合体种群也能够相当容易地维持关系平衡。因此，这一假说的支持者认为，永久易位杂合体的进化，是为了维持其以异交为主的祖先所拥有的关系平衡。
第二种假说主要由 Euoenothera 的研究者提出。Renner（1917）、Cleland（1972）和 Steiner（1974）认为，在 Euoenothera 中发现的完整环状染色体是“一步形成”的结果，即通过已经发生局部分化的不同谱系之间的杂交产生的。Steiner（1956, 1961）提出，永久易位杂合体可能通过一次杂交形成，只要参与杂交的个体之一携带自交不亲和（self-incompatibility, SI）等位基因。
在这种杂交后代中，会有两套染色体：一套携带自交不亲和等位基因，另一套不携带。我们可以将携带自交不亲和等位基因的染色体称为 A，另一套称为 B。在自花授粉时，只有 B 花粉能够受精胚珠（Onagraceae 科的自交不亲和系统是配子型的；Lewis [1949]），也就是说，自交不亲和等位基因的作用类似于花粉致死。如果胚珠中存在胚囊竞争（megaspore competition），导致只有 A 染色体通过卵子传递，那么永久易位杂合体就可能通过一次杂交形成。
随后，隐性致死突变可能累积，以加强这一机制，或者仅仅作为突变的结果而存在。在 Oenothera 中，胚囊竞争是广为人知的（Cleland [1972] 及其参考文献）。自交不亲和等位基因最近在 O. grandiflora（被认为是 O. biennis 的祖先之一）中被发现（Stubbe 和 Raven 1979b），在 Oenothera 的其他群体及 Onagraceae 科中也十分常见。
Stubbe（1964）提出了 Euoenothera 中配子致死（gametophytic lethals）起源的另一种可能机制，这基于他对质体基因组（plastome，即与质体相关的遗传元件）进化的广泛研究。已鉴定的五种质体类型中，有些与三种核基因组不兼容（参见本文“异质性”部分对这些基因组的讨论）。
例如，CC 基因组与质体类型 IV（记作 CC-IV）以及 BB-III 结合时，会产生正常的绿色表型。然而，CC-III 是致死的。如果将 BB-III 与 CC-IV 杂交，得到的后代是正常的 Parviflora，即 BC-IV/(III)（质体类型 III 可忽略，因为在这种组合中它不起功能作用）。
因此，如果 B-IV 由于质体-基因组不兼容而无法产生可萌发的花粉，且 C-IV 由于胚囊竞争在胚珠中被淘汰，那么自花授粉的结果仍将是 BC-IV。在这种情况下，质体基因组不兼容和胚囊竞争就相当于配子致死因子，并负责维持永久易位杂合体。
第二种假说的主要内容就是纯合子致死。
Catcheside（1932）提出了第三种假说，它结合了前两种假说的特点。他接受了 Renner（1917）的观点，即易位杂合体是源自那些已发生部分性分化的种群之间的杂交，但他并不认为环状染色体在形成时就是完整的。他提出，“环状染色体的大小在随后可以通过以下方式增加：(1) 环与二价染色体之间的交换，(2) 携带其他易位的形式之间的交叉，(3) 两种过程的结合。”他还展示了，某些染色体对的差异片段偶尔发生交叉重组时，可以产生含有小片段重复或缺失的配子（Catcheside 1947）。这些小片段的缺失可能表现为隐性致死，或者如 Stebbins（1950）所建议，有些可能只在花粉中致死而在胚珠中不致死，反之亦然。
Stubbe（1980，个人通讯）提出，对于那些源自异交祖先并且在所携带的染色体复合体上纯合的 Euoenothera 物种（例如 Oenothera wofli），易位杂合体的存在最可能的解释是易位的逐渐累积。这种假说似乎合理，因为那些以二价形成为主、携带自不亲和等位基因的物种，其个体中存在从七对染色体二价到完整环状的所有可能减数分裂构型。他建议，Euoenothera 中那些在所携带的染色体复合体上表现为杂合的永久易位杂合体，是由已有的永久易位杂合体与另一永久易位杂合体或以二价形成为主的物种杂交而产生的。
最近，de Waal Malefijt 和 Charlesworth（1979）以及 Charlesworth（1979）提出了两个关于永久易位杂合体进化的简单数学模型。de Waal Malefijt 和 Charlesworth 的模型基于完全自交种群中对易位杂合性的选择，这种选择是对有害等位基因持续突变的响应。结果表明，对隐性或半隐性有害等位基因的突变可导致对永久易位杂合体进化的选择。然而，为了提供足够的选择压力，所需的突变率似乎不切实际，因此尚不清楚这些模型与自然种群的情况有何相关性。
Charlesworth 的模型则关注已是永久易位杂合体的种群中配子致死（gametophytic lethal）和自不亲和等位基因的起源。然而，他对结果的解释过于保守，声称要解释其进化，必须假定成体与配子致死相关的生存优势，而仅考虑花粉或胚珠致死是不够的。然而，由于突变等位基因可能作为减数偏析的操纵因子（segregation distorter）而非传统意义上的致死基因，其偏析效应偏向新等位基因就足以解释配子致死系统由预先存在的合子致死系统演化而来。此外可以证明，尽管一种偏析染色体组的等位基因最终会固定，只要不存在重组，任何引入的新等位基因修改了这一偏析机制，无论偏析是增强还是减弱，其频率都会增加（K.E. Holsinger 和 M.W. Feldman，未发表）。
永久易位杂合体的形成既可能通过杂交产生初始环，也可能通过后续环扩大、染色体片段缺失/重复和偏析机制逐渐稳定，从而形成一种既包含结构杂合又可在种群中维持的遗传系统。
其他理论结果（Holsinger 和 Feldman 1981, 1982）与 Steiner 的假说是兼容的。在有方向性的交替分离和存在平衡致死等位基因的情况下，种群遗传平衡时的遗传杂合体频率会随着重组比例的降低而增加。此外，与自交相关的生殖力或生存力上的小幅优势（例如殖民成功）可能足以选择出更高的自交率，因为只要重组相对稀少，遗传杂合体在平衡状态下的频率在自交率增加时并不会显著下降，直到接近完全自交才会下降。这些结果表明，如果永久易位杂合体是从头产生的，可能会选择更高的自交率和更低的重组率。这两个特征正是常与永久易位杂合体相关的特征，有时被认为是其演化的前提条件。
仅凭先验理论很难排除任何假说。然而，每种假说都对永久易位杂合体或其祖先提出了特定要求。Darlington 的假说要求永久易位杂合体的演化是对自交或种群结构造成的近交压力的响应。然而，大多数永久易位杂合体的近亲是异交种。Oenothera glazioviana（即 O. lamarckiana）以及 0. biennis 组的其他环形成物种可能经历低到中等水平的异交（Raven 1979；Hoff 1962）。此外，在被认为高度异交的 Clarkia（如 Mooring 1958, 1961；Snow 1960）和 Gaura（Raven 和 Gregory 1972a）物种中，也发现了高水平的易位多态性（Vasek 1965；Raven 和 Gregory 1972b）。因此，仅仅因为高自交率而导致易位杂合体的演化似乎不太可能，但我们对这些植物的种群结构了解很少。
Catcheside 的假说要求致死等位基因为小片段缺失，这在 Euoenothera 已充分研究的例子中可能不适用。Harte（1975）指出，Euoenothera 的配子致死并不是严格意义上的致死，即它们并不会每次都杀死花粉或胚珠。某个特定致死等位基因的作用显然依赖于配子的单倍体基因型与其所在孢子体组织的二倍体基因型之间的相互作用，因此很难理解片段缺失如何导致如此可变的反应（参见上文 Stebbins 的评论）。
Steiner 的假说似乎最适合解释 Euoenothera 亚组中永久易位杂合体的演化，尽管 Stubbe 的假说也不能完全排除。除了次生派生的 O. glazioviana（Raven 等 1979）之外，Euoenothera 亚组中的所有永久易位杂合体仅有 50% 可育花粉，这与存在花粉致死的预期一致（Cleland 1972；Raven 等 1979）。此外，最近在 O. grandiflora（O. biennis 推定祖先之一）中发现了自交不亲和等位基因（Stubbe 和 Raven 1979b）。祖先之间的分段性分化杂交似乎也是解释 Raimannia 亚组中永久易位杂合体 Oenothera laciniata 演化的最佳解释。各种证据表明，该物种起源于异交 O. grandis 的两个染色体群体之间的杂交（Ellstrand 和 Levin 1980b）。
在柳叶菜科（Onagraceae）中，还有少数其他物种被研究，以确定它们是否为稳定的种间杂交种。在 Gayophytum heterozygum 的例子中，该物种在形态上似乎介于 G. eriospermum 和 G. oligospermum 之间（Lewis 和 Szweykowski 1964），但异交情况和细胞遗传学关系未能区分两种可能性：G. heterozygum 是杂交的产物，还是 G. oligospermum 是 G. heterozygum 的衍生种（Thien 1969）。另一方面，通过对 Gaura triangulate 与其推定祖先 G. suffulta 和 G. brachycarpa 的生化比较，似乎确认了形态学证据，即环形成物种来源于异交种（Levin 1975a；D. A. Levin 和 M. Levy，未出版；Raven 和 Gregory 1972b）。此外，G. suffulta 是自交不亲和的，而 G. brachycarpa 是自交兼容但以异交为主。这一事实与 Steiner 假说的预测相符。
然而，Steiner 的假说无法解释南美 Oenothera 中永久易位杂合体的出现。这些物种似乎都不具备花粉致死（至少不存在 50% 的花粉不育），且自交不亲和等位基因尚不清楚。另一方面，这些物种显然都是通过染色体分化的种群之间的杂交产生的（例如 Clelandia 系列是通过 Allochroa 系列和 Renneria 系列物种的独立杂交事件产生的）（Dietrich 1978）。
然而，杂交假说无法解释 Isotoma petraea 中易位杂合体的显著渐进积累（James 1965）。对于 Isotoma 的情况，Darlington 或 Catcheside 的假说似乎能最好地解释这些事实。尤其是 Darlington 的假说特别适用，如果我们理解为：永久易位杂合体的演化仅仅是为了在近交或自交条件下保持遗传杂合性。Holsinger 和 Feldman（1981）表明，如果重组相对稀少，在永久易位杂合体种群中维持遗传多态性是很容易的。由于 Isotoma petraea 高度自交，但可能来源于异交祖先，因此可能存在为了保持遗传杂合性而间接选择永久易位杂合体的情况（James 1965, 1970）。不幸的是，目前没有关于 Isotoma petraea 遗传杂合水平的数据，对近缘种的研究也很少，因此杂交起源的可能性尚未得到充分检验。其他物种中永久易位杂合体起源的研究也尚未进行。
没有任何单一假说可以解释所有永久易位杂合体演化的实例。每种假说在某些情况下适用，而在其他情况下则不适用。环形成物种 Calylophus serrulatus、Hypericum punctatum、Rhoeo spathacea 拥有自交不亲和的近缘种，这表明 Steiner 假说可能适用于 Oenothera 属之外的物种（包括前文提到的 Gaura triangulate）。另一方面，最近在 Homeria 中发现的与奇偶倍性和非整倍体减数相关的易位杂合体（Goldblatt 1980），其起源可能与 Oenothera 中的永久易位杂合体完全不同。像 Chelidonium majus 这样的例子，由于没有近缘种，可能仍然是一个谜（Tilquin 1981）。其他研究，例如下文讨论的关于易位杂合体是否能够保持有利的杂合基因组合的研究，也可能对理解这一极端染色体杂合形式的演化提供一些启示。
种群结构
Cleland（1972）、Carson（1967）及其他学者认为，永久易位杂合体的种群结构应该相对简单：在单一种群中只有少数几种基因型，但当考虑整个物种时，则存在较多基因型的多样性。Holsinger 和 Feldman（1981）通过数学模型证明，当重组较少时，单一种群内的选择将导致几乎完全固定在最适合的单一基因型上。此外，他们的结果还表明，只需两个种群间的选择压力存在微小差异，就足以使两个种群主要由两种不同基因型组成。
这种预期与某些类型的孤雌生殖系统非常相似（Asher 1970；Templeton 1974）。在这些无性生物中，描述性调查显示，相比相关的有性物种，种群内的基因型变异相对较小，而种群间的分化相对较高（例如，Parker 和 Selander 1976；Schulz 1977；Suomalinen 等 1977）。对永久易位杂合体种群结构的少数研究也显示了类似趋势。
Al Khafaji 和 Steiner（1970）调查了美国中西部 Oenothera biennis 种群的自交不亲和等位基因。尽管对 23 个种群的每个种群采样了多达 30 株植物，但任何种群中检测到的等位基因不超过两个。另一方面，这些种群显示出显著的分化；即使是相近的种群，也固定了不同的等位基因。
等位酶（Allozyme）研究也显示出类似趋势。在伊利诺伊州采样的 44 个 O. biennis 种群中，四个位点的可变等位酶在种群内变异较低，但种群间分化水平极高（Levin 1975b）。对永久易位杂合体 O. laciniata 的等位基因变异与其推定祖先、双配对的 O. grandis 在共同分布区的变异进行比较。结果显示，环形成物种在五个位点上种群内变异持续低于其双配对同属物，而种群间变异更高（Ellstrand 和 Levin 1980c）。
从基因型而非等位基因的角度也可以分析种群遗传结构。Holsinger 和 Feldman（1981）建立的模型预测，任何给定种群在平衡状态下应该只有一到几种基因型。Oenothera biennis 种群的等位酶调查与这一预测一致（Levin 1975b；Levin 等 1972）。然而，当使用多种遗传技术检测变异时，在弗吉尼亚的一个 O. biennis 种群中至少发现了 14 种基因型（Steiner 和 Levin 1977）。类似地，O. laciniata 种群的等位酶研究发现多达 16 种基因型（Ellstrand 和 Levin 1982）。目前只有一项研究显示永久易位杂合体在整个分布区可能只有单一基因型。Levin 和 Levy（未出版）在对 Gaura triangulate 的几个种群检测 12 个等位酶位点时，发现每个种群的等位酶型完全相同。种群中存在多种基因型可能是由于频繁干扰和重新引入阻止了平衡的达到，也可能是基因型之间的生态位差异，或这些调查中观察到的差异具有选择中性。
虽然具有永久易位杂合性的物种种群内基因型数量往往较低，但在这些物种中检测到的基因型数量通常很高（Gaura triangulate 除外）。Levin（1975b）在 Oenothera biennis 的部分分布区检测到至少 47 种基因型。等位酶技术在 O. laciniata 的大部分分布区识别出 108 种基因型（Ellstrand 和 Levin 1982）。
永久易位杂合体的基因型多样性可能通过多种方式产生：
- 新等位基因的突变；
- 染色体组间的重组，虽然不产生新等位基因，但可能产生现有等位基因的新多位点组合；
- 不同基因型之间的异交，虽然不产生新等位基因，但可能产生现有等位基因的新二倍体组合；
- 与近缘物种的异交可能引入新等位基因，或至少产生新的二倍体等位基因组合；
- 如果永久易位杂合体并非单一杂交起源，而是多次起源，则其基因型多样性可能反映其祖先的基因型多样性。
关于这些多样性来源的相对重要性已有一些研究。Hoff（1962）在 Oenothera biennis 组的永久易位杂合体中测试了异交率，但他并未排除突变或重组的可能性。他用形态标记估算的基因型变化率约为 3%，可作为异交率的指标。类似地，对 O. glazioviana 的“突变体”（三倍体、倍性变化、复合体重组等）的经典研究表明，每代变化率约为 1%–2%（Cleland 1972）。使用自然种群子代的等位酶标记，Ellstrand 和 Levin（1982）观察到 O. laciniata 的变化率为 1%。Carr（1980）报告，在 Gaura biennis 与 G. longiflora 共生的种群中，异交率约为 7%，这是基于子代中出现的染色体状态，这些状态不符合完整环形成者的预期（例如，不是 14 个完整环或 7 对双配对）。在一次禁止异交的实验中，对等位酶位点未观察到基因型变化（Ellstrand 和 Levin 1980a），但在形态标记上观察到了一些重组（Cleland 1972）。因此，低水平的基因型间异交可能是基因型多样性的重要来源。
其他较少见的多样性来源（如多源性和突变）的重要性可能难以确定。研究永久易位杂合体基因型变异的起源，将有助于更好地理解这种遗传系统的生物是否具有进一步演化的潜力，或者在其当前生态位消失时是否注定走向灭绝。
杂合性（Heterozygosity）
显然，永久易位杂合体在染色体水平上是杂合的，但这种杂合性在基因水平上有多明显呢？
文献对此存在分歧：一些学者认为遗传和染色体杂合性应该是一致的（Carson 1967；Charlesworth 1978；Lokki 1976；Nei 1970），而另一些学者则认为基因杂合性和染色体杂合性不必一定相关（Steiner 1974；Strobeck 1980）。
Renner、Cleland 及其同事的经典研究表明，在 Euoenothera 亚属的一些永久易位杂合体中，存在相当程度的基因杂合性（此处讨论基于 Cleland [1950, 1972] 和 Steiner [1974] 的分析，详见原文）。
例如，假设对双配对的 O. elata 系进行连续几代自交，直到子代在形态上非常一致。然后，假设用这些形态一致的 O. elata 与环形成的 O. parviflora 进行互交。若 O. parviflora 为花粉亲本，其子代的外观会不同于以 O. parviflora 为卵亲本的子代。由于 O. parviflora 具有配子致死系统，一套染色体只通过花粉传递，另一套只通过卵细胞传递，因此这两套染色体在遗传上是不同的。这七条染色体的单倍体集合可以通过其形态效应识别，被称为 Renner 复合体（Renner complexes）。
通过一系列类似分析，显示 Euoenothera 亚属存在三个主要基因组复合体：A、B 和 C（Stubbe 和 Raven 1979a）。一些永久易位杂合体 Euoenothera 对其携带的复合体是纯合的，例如 O. villosa (= O. strigosa)（AA）和 O. austromontana（BB）；其他则是复合体杂合的，例如 O. parviflora（BC）和 O. biennis（AB）。Renner 显然希望将“复合体杂合体（complex-heterozygote）”一词的适用范围限制在后者（W. Stubbe，个人通讯）。因此，经典证据表明，复合体杂合的 Euoenothera 在基因上应具有较高的杂合性，而其他 Euoenothera 在基因上则较少杂合。
较新的电泳数据也支持这一解释，尽管样本量通常较小，因此解释时需要谨慎。Levy 等（1975）发现，0. biennis 和 0. parviflora 的 a 组和 at 组（分别通过卵和花粉传递的复合体）在遗传上比 O. villosa 更加不同。这与经典分析的预期完全一致，因为 0. biennis 和 0. parviflora 是复合体杂合体（按 Renner 定义），而 O. villosa 不是。
同样，Levy 和 Levin（1975）的研究结果也与经典遗传分析的预期一致（表 2），尽管解释结果时需要非常谨慎，因为样本主要来源于 Cleland 培养的栽培系，只有四个 O. elata 的自然种群被包括在内。祖先的等位基因多样性以及祖先之间的遗传分化程度都会影响永久易位杂合体的等位基因多样性。由于 A 基因组在遗传上相当一致（O. elata），因此 AA 永久易位杂合体（O. villosa）具有相对较低的平均杂合性也就不足为奇。
此外，由于 A 和 B 基因组在电泳上非常相似（O. elata [AA]、O. villosa [AA] 和 O. austromontana [BB] 在 Levy 和 Levin [1975] 检测的 11 个电泳位点上共享最常见等位基因），因此 AB 永久易位杂合体（O. biennis）与 BB 永久易位杂合体（O. austromontana）的杂合性差异不大。最后，由于 B 基因组和 C 基因组在遗传上最具多样性，并且 A 和 B 基因组与 C 基因组（O. elata 和 O. argillicola 在 11 个位点上未共享等位基因 [Levy 和 Levin 1975]）均有较大分化，因此 AC 永久易位杂合体（O. oakesiana）与 BC 永久易位杂合体（O. parviflora）的基因杂合性预期相似，且高于该组中其他物种。所有这些预期都得到了验证。
因此，杂合性的程度取决于特定永久易位杂合体的祖先在杂交发生前遗传分化的程度，以及祖先中存在的基因型多样性。由种内杂交形成的永久易位杂合体（如 O. laciniata [Ellstrand 和 Levin 1980b]）的遗传多样性不应高于其双配对祖先。这在 O. laciniata 与 O. grandis 的比较中得到了验证（Ellstrand 和 Levin 1980c）。
配子不平衡（Gametic Disequilibrium）
在永久易位杂合体中，不仅维持遗传杂合性相对容易，而且可能存在基因组中等位基因的非随机组合，使得某些等位基因几乎总是共同出现在配子中（Holsinger 和 Feldman 1981；Strobeck 1980）。因此，永久易位杂合体的两套染色体在大量基因座上应携带不同的等位基因组合。
在 Oenothera biennis 组的环形成物中，at 和 a 复合体携带不同形态特征的事实早在 Oenothera 研究初期就已被 Renner、Oehlkers 等人确定（见 Cleland [1972] 的总结；也参见上文关于 Renner 复合体的讨论）。对 O. biennis 的电泳研究表明，电泳型（electromorphs）在 at 和 a 复合体上也是非随机分布的（Levy 等 1975；Levy 和 Winternheimer 1977）。
环形成的 O. laciniata 则是另一种情况。该物种与其近缘的双配对形成物 O. grandis 的测试杂交未显示染色体组与形态特征之间存在任何相关性（Ellstrand 和 Levin 1980a）。然而，在高度杂合的 Pgi-1 基因座上，电泳型与染色体组高度相关。某些花器发育特征也呈现类似关系。
由于某些性状与特定染色体组的连锁可以提供有关这些染色体组起源和演化的信息，因此进一步研究永久易位杂合体中的配子不平衡，对遗传学家和植物进化学家都具有重要价值。
目前我们尚不清楚等位基因是否在每套单倍体染色体中以协同适应的基因组合（coadapted gene combinations）方式连锁，也不清楚这些等位基因与每个复合体上的致死基因（lethals）之间的连锁关系。解答这些问题将有助于揭示染色体杂合性的演化动力学及其在物种形成中的作用
种优势（Heterosis）
永久易位杂合体在染色体水平上是杂合的，并且在不同程度上在遗传水平上也表现为杂合。那么，杂合性对适应度有何影响？这些植物是否因为杂合优势（hybrid vigor）而拥有这种特殊的遗传系统？
如上所述，Darlington（1931）以及 Lewis 和 John（1963）认为，易位杂合体在面临近交衰退时能够维持杂合性，这表明染色体杂合体的适应度应明显高于染色体纯合体。de Waal Malefijt 和 Charlesworth（1979）通过数学模型形式化了这一假设。
虽然大量研究表明，在某些群体中，易位杂合性可以以极高频率存在（Grant 1975；Mooring 1958；Raven 和 Gregory 1972a；Snow 1960），但这种多态性本身并不能作为杂种优势的证据。只有在确定了易位类型，并将观察到的纯合体和杂合体频率与预期频率进行比较后，才可以考虑杂种优势作为解释多态性的可能原因。然而，如果群体中存在多种易位类型，那么样本量必须足够大，以确定观察到的杂合性是否显著高于预期值（Candela 等 1979）。
在少数情况下，研究者将易位杂合体的活力与染色体纯合体进行了比较。单一易位杂合体在黑麦（Secale cereale）中的存活率高于纯合体，但携带双重易位的植物优势较小（Bailey 等 1976；Bailey 等 1978；Rees 1961）。在繁殖力方面，Chrysanthemum carinatum 的杂合体表现优于同一群体中的染色体纯合体（Rana 1966）。Bloom（1977）比较了 Clarkia speciosa 易位杂合体自交后代的活力。结果显示，易位纯合体通常不如其易位杂合体的兄弟姊妹活力高。此外，易位杂合体的减数分裂比易位纯合体更稳定。相比之下，对 Clarkia williamsonii 的类似实验未显示染色体纯合体与杂合体之间有明显差异（Lewis 1969）。
最有趣的结果之一来自 Beltran 和 James（1974）。他们发现，Isotoma petraea 的染色体纯合体不同群体杂交后代的活力高于其亲本，但染色体杂合体的杂交后代则表现出相反的情况。作者认为，结构上纯合的群体可能高度近交，因此在杂交时可能表现出杂种优势；而结构杂合体“已经保持了杂合性”，其“负向杂种优势表明这些衍生杂交体中复合体的遗传互作较差”（第263页）。
另一方面，杂种优势可能并非解释许多群体中永久易位杂合体成功的必要条件。正如 Raven（1979）以及 Holsinger 和 Feldman（1981）指出的，其成功可能归因于这种特殊遗传系统带来的后代均一性：“它们狭窄的变异范围导致群体中相对较高比例的个体适合在特定的生态环境下生长”（Raven 1979，第585页）
生态学（Ecology）
永久易位杂合体常被认为是“杂草型”物种（Baker 1974；Levin 1975c；Stebbins 1971）。由于具有“生育保险”机制以及内在的对近交衰退的缓冲，这些植物乍看之下似乎非常适合在干扰环境中定殖（Baker 1974）。但是，环状形成种（ring-formers）究竟有多杂草性？它们是否比成对二价形成种（bivalent-formers）更具侵略性？
毫无疑问，世界上一些最具侵略性的杂草是永久易位杂合体。在一份全球杂草的综合名单中（Holm 等 1979），包括 13 个环状形成种：Gaura biennis、Hypericum punctatum，以及 11 种 Oenothera。杂草性是否与该类群的遗传系统有关？为了验证这一问题，研究者比较了 Oenothera 中杂草物种为环状形成种的比例（19 种中有 11 种）与整个属中环状形成种的比例（125 种中有 50 种）。结果显示，永久易位杂合体比成对形成种的杂草性仅略高（卡方检验 2×2 列联表，0.10 > P > 0.05）。
此外，这些物种的遗传系统与分布范围大小并不相关。实际上，一些环状形成种，如 O. rosea 和 O. glazioviana，已经全球传播；其他物种，例如 Gaura biennis 和 H. punctatum，其分布范围与染色体纯合的近缘种相当；还有一些，如 Isotoma petraea 的环状形成群体、H. mitchellianum、Gaura triangulata 和 O. peruana，则地理分布极为局限。
同样，如果校正了分类学上与生活型（habit）的相关性，遗传系统也与生活型没有明显关联。大多数永久易位杂合体的生活型反映了其近缘种的习性；例如，Euoenothera 亚组的物种为一年生或两年生，H. punctatum 和 H. mitchellianum 为草本多年生，Gayophytum heterozygum 为一年生。然而，大多数永久易位杂合体仍为一年生或两年生。正如 Raven（1979）指出的，这种相关性在 Oenothera 属中尤为显著：66 种一年生或两年生物种中有 45 种为永久易位杂合体，而 59 种多年生物种中仅有 5 种为永久易位杂合体。
作为实验生物的用途
永久易位杂合体不仅仅是遗传学上的奇特现象。遗传学家已经利用这些生物研究了各种现象，例如位置效应、胚囊竞争、选择性受精以及质体基因组相互作用。这一独特的遗传系统同样可以用于生态遗传学层面的问题研究。
本文综述已经提出了几个与永久易位杂合性进化相关的问题。该遗传系统本身也提供了进一步研究的潜力。尽管这些生物是永久杂合体，它们的后代在遗传上几乎完全一致，但减数分裂和受精仍然发生，因此可以进行遗传操作。此外，在许多情况下，可以利用祖先物种与衍生物种的成对比较研究（例如，Ellstrand 和 Levin 1980b）。需要注意的是，当比较衍生物种与其祖先时，两者自最初分离以来都可能发生了进一步变化。因此，它们生态特征的关系可能与最初分裂时不同。因此，从这些研究中得到的任何结果都必须谨慎解释。
实验生态遗传学家已经在具有类似特性的杂交鱼属 Poeciliopsis 中做出了示范（例如 Leslie 和 Vrijenhoek 1978, 1980；Vrijenhoek 1978）。其中一位作者（Ellstrand）正在利用永久易位杂合体及其配对形成的祖先物种来检验关于繁殖系统与定殖成功关系的假说，并研究遗传变异性与后代适应度分布的关系。永久易位杂合体在细胞遗传学和进化研究中已经证明是很好的工具；现在也是将它们作为生态遗传学研究工具的时候了。
总结
永久易位杂合体至少已在57种被子植物中被发现。它们通常具有某些共同的染色体形态特征，但没有任何特征是普遍存在或必需的。许多永久易位杂合体显然是通过祖先之间染色体末端排列不同的杂交而形成的。这种遗传系统的生物的群体结构类似于单性生殖生物，即群体内部的变异相对较少，而群体间的分化较大。
遗传杂合性不必然与染色体杂合性相关。杂交优势（杂种优势）可能并不是解释永久易位杂合体在其出现的群体中成功的必要条件。永久易位杂合体也不一定是我们通常认为的“杂草”。它们独特的遗传系统使其在生态遗传学研究中具有潜在的实验价值。